Галерея обладает самым крупным в мире собранием армянского изобразительного искусства.
Отдел был создан в 1921 году. Изначально действовал в составе отдела армянского изобразительного искусства, далее – в составе отдела живописи, а с 2004 г. был переоформлен в самостоятельный отдел.
В фондах отдела армянской живописи хранятся около 7000 экспонатов, сюда входят также документальные копии древних и средневековых фресок и миниатюр, церковная живопись XVII-XIX веков, произведения нового и новейшего времен.
Заведующий отделом: Айкуш Саакян